Önder Bozkurt, mülki idare kariyerine kaymakam vekilliği görevleriyle başladı. Adana/Saimbeyli ve Bilecik/İnhisar ilçelerinde kaymakam vekilliği yaptıktan sonra, 2007-2008 yıllarında Kütahya/Pazarlar, 2008-2010 yıllarında Elazığ/Maden Kaymakamlığı görevlerinde bulundu.
2010 yılında Hakkâri Vali Yardımcılığı görevine atandı. 2013 yılında Sakarya Söğütlü İlçe Kaymakamı olarak görev yaptı.
2015 yılında İller İdaresi Genel Müdürlüğüne Şube Müdürü olarak atandı.
2017 yılında aynı kurumda Daire Başkanı oldu.
2019 yılında Resmi Gazete’de yayımlanan kararname ile Mülkiye Müfettişi olarak atandı.
2023 yılında AFAD Rehberlik ve Denetim Başkanı, aynı yıl içinde AFAD Başkan Yardımcısı olarak görevlendirildi.
06.01.2026 tarihli ve 2026/1 sayılı Cumhurbaşkanlığı Atama Kararı ile Ağrı Valisi olarak atandı.